Som uadskillelige kammerater er de to unge mænd Manasse, søn af Hizkija, og Josva, hofchefens søn, blevet uddannet til at regere Juda. De er begge blevet opdraget i fædrenes tro og gudsfrygtighed. Men efter sin fars pludselige død begynder vrede mod Gud at ulme i Manasses hjerte. Da Manasse kommer til magten, får hans usikkerhed ham til at indlade sig med trolddom. Han frygter en sammensværgelse og slår til mod lederne fra hans fars kongedømme. I takt med at vold og ødelæggelse griber om sig under Manasses styre, oplever Josva og hans familie frygtelige tab. Josva søger hævn over barndomsvennen, og frontlinjerne trækkes op. Og mens fremtiden står på spil for Guds trofaste rest, kæmper Josva med, om han skal løbe bort fra Jahve - eller hen til ham. Er det for sent, eller vil han genopdage sin faders Gud? Fædrenes tro er en medrivende historie om intriger, forræderi, fare og spænding.